How to make a beetle out of wood: Multi-elemental stoichiometry of wood decay, xylophagy and fungivory
Loading...
How to make a beetle out of wood Multi-elemental stoichiometry of wood decay xylophagy and fungivory.pdf (579.57 KB)
Authors
Date
2014-12-23
Journal Title
Journal ISSN
Volume Title
Publisher
PLoS ONE
Abstract
The majority of terrestrial biomass is wood, but the elemental composition of its potential consumers, xylophages, differs hugely from that of wood. This causes a severe nutritional imbalance. We studied the stoichiometric relationships of 11 elements (C, N, P, K, Ca, Mg, Fe, Zn, Mn, Cu, Na) in three species of pine-xylem-feeding insects, Stictoleptura rubra, Arhopalus rusticus (Coleoptera, Cerambycidae) and Chalcophora mariana (Coleoptera, Buprestidae), to elucidate their mechanisms of tissue growth and to match their life histories to their dietary constraints. These beetles do not differ from other Coleoptera in their absolute elemental compositions, which are approximately 1000 (N), 100 (P, Cu) and 50 (K, Na) times higher than in dead but undecayed pine wood. This discrepancy diminishes along the wood decay gradient, but the elemental concentrations remain higher by an order of magnitude in beetles than in highly decayed wood. Numerical simulation of the life history of S. rubra shows that feeding on nutrient-poor undecayed wood would extend its development time to implausible values, whereas feeding on highly decomposed wood (heavily infected with fungi) would barely balance its nutritional budget during the long development period of this species. The changes in stoichiometry indicate that the relative change in the nutrient levels in decaying wood cannot be attributed solely to carbon loss resulting from decomposer respiration: the action of fungi substantially enriches the decaying wood with nutritional elements imported from the outside of the system, making it a suitable food for wood-eating invertebrates.
Description
Dead wood is too poor in nutrients to be inhabited by xylophages. Only the action of fungal mycelium, growing into the dead wood and enriching it substantially with nutrients imported from outside, makes this habitat suitable for xylophages. Thus fungi create a nutritional niche serving as “nutrient deliverers” for the invertebrates contributing to the decomposition of wood. Therefore fungi make up an important connection between soil, dead wood and mineral substrates in forest ecosystems. We conclude that fungal transfer of essential nutrients from the soil into the wood of dead trees is of fundamental importance for maintaining the detrital food web in forest ecosystems. The decomposition of dead wood of any kind with a contribution of various meso- and macro-detritivores may depend on the integration of dead wood with the soil through mycelial networks.
The study base on ecological stoichiometry, but in addition to the more commonly investigated C, N and P, we studied nine other essential elements.
Drewno stanowi większość biomasy produkowanej na lądach, jest bogatym źródłem energii, ale przy tym jest ekstremalnie ubogie w substancje budulcowe, potrzebne do wzrostu i rozwoju drewnojadów. To sprawia, że organizmy odżywiające się martwym drewnem są konfrontowane z ekstremalnym (największym znanym) niedopasowaniem stechiometrycznym. Wykazano, że skrajny niedostatek pierwiastków biogennych w drewnie uniemożliwia rozwój drewnojada, a potrzebne biogeny owad-drewnojad uzyskuje nie z drewna, ale z przerastających je tkanek grzybów. Zaprezentowano paradoks organizmu odżywiającego się martwym drewnem (chrząszcze z rodziny kózkowatych i bogatkowatych) oraz zaproponowano rozwiązanie tego paradoksu. W tym celu wykorzystano ramy programu badawczego stechiometrii ekologicznej, zgodnie z którymi podstawowymi niezmiennymi jednostkami budującymi organizmy żywe są atomy biogennych pierwiastków chemicznych (związki organiczne mogą ulegać przekształceniom, to znaczy z dostępnej puli atomów boga być budowane różne molekuły organiczne). W tym kontekście wzrost, rozwój, sukces rozrodczy i dostosowanie konsumenta są limitowane przez pulę atomów, dostępna w pokarmie, z której tworzone są tkanki tego konsumenta (na przykład przy pomocy symbiontów jelitowych, które mogą produkować niezębne konsumentowi związki organiczne, ale również są ograniczone przez pulę atomów dostępnych w pożywieniu). Porównano skład pierwiastkowy owadów ze składem drewna oraz policzono, ile lat larwa musiałaby konsumować drewno aby zbudować ciało dorosłego drewnojada. Korzystając z dostępnych danych na temat tempa konsumpcji larw jednego z badanych drewnojadów - zmorsznika czerwonego - obliczono czas, jaki larwa musiałaby spędzić ekstrahując potrzebne pierwiastki z drewna. Ten czas wyniósłby około 40 lat u samców i około 85 lat u samic, które są większe. W naturze larwa spędza w drewnie maksymalnie trzy do czterech lat. Wykazano, że stężenie ważnych fizjologicznie pierwiastków w ciałach chrząszczy jest od dziesiątek do tysięcy razy większe, niż w drewnie. Niedostatek tych pierwiastków w pokarmie ogranicza rozwój ksylofaga uniemożliwiając larwie zebranie w odpowiednim czasie pożądanej ilości budulca. Pierwiastkami, których niedobór ogranicza rozwój drewnojada w największym stopniu, są azot i fosfor. Trzecim najbardziej ograniczającym pierwiastkiem okazała się miedź. Ten metal jest niezbędnym składnikiem niektórych metaloprotein – niezbędnych enzymów, bierze udział w procesie neuroprzekaźnictwa oraz jest ważnym składnikiem systemu odpornościowego. Fakt, że w warunkach naturalnych niedobór miedzi może limitować rozwój organizmu uchodził dotąd uwadze ekologów. Badacze skupiają się raczej na ważnym problemie zanieczyszczenia środowiska przez nadmiar metali ciężkich, w tym Cu. W ten sposób zostało wykazane, że drewnojady nie mogą polegać na drewnie jako źródle materii do budowy własnych ciał. Muszą żywić się innym pokarmem. Pomimo niskiej strawności drewna, to pożywienie nie jest limitujące energetycznie i jest dostępne w ogromnym nadmiarze. W pewnym stopniu, ograniczenie rozwoju związane ze słabą jakością martwego drewna, jest kompensowane przez wydłużenie rozwoju larwalnego (możliwe dzięki ograniczeniu śmiertelności przez odpowiednie warunki we wnętrzu martwego drewna). Jednak głównym czynnikiem pozwalającym minimalizować ograniczenie rozwoju, jest działanie grzybów przerastających dekomponujące drewno. Te grzyby polepszają odżywczą jakość środowiska wewnątrz martwego drewna przez transport odżywczej materii ze źródeł zewnętrznych. Dzięki temu stosunek C:inne pierwiastki w martwym drewnie zmniejsza się znacznie, ale w różnym stopniu dla różnych pierwiastków, w ciągu pierwszych kilku lat dekompozycji drewna, znacząco zmniejszając rozbieżności stechiometryczne doświadczane przez drewnojady. Wobec tego, grzyby poprzez przebudowanie stechiometrii martwego drewna, tworzą niszę pokarmową dla drewnojadów, umożliwiając im rozwój i osiągnięcie dojrzałości. Ta właściwość grzybów może kształtować funkcjonowanie sieci troficznych i wpływać na podstawowe procesy zachodzące w ekosystemie, na przykład umożliwiając dekompozycję odżywczo skrajnie ubogiej materii roślinnej zalegającej na dnie lasu.
Drewno stanowi większość biomasy produkowanej na lądach, jest bogatym źródłem energii, ale przy tym jest ekstremalnie ubogie w substancje budulcowe, potrzebne do wzrostu i rozwoju drewnojadów. To sprawia, że organizmy odżywiające się martwym drewnem są konfrontowane z ekstremalnym (największym znanym) niedopasowaniem stechiometrycznym. Wykazano, że skrajny niedostatek pierwiastków biogennych w drewnie uniemożliwia rozwój drewnojada, a potrzebne biogeny owad-drewnojad uzyskuje nie z drewna, ale z przerastających je tkanek grzybów. Zaprezentowano paradoks organizmu odżywiającego się martwym drewnem (chrząszcze z rodziny kózkowatych i bogatkowatych) oraz zaproponowano rozwiązanie tego paradoksu. W tym celu wykorzystano ramy programu badawczego stechiometrii ekologicznej, zgodnie z którymi podstawowymi niezmiennymi jednostkami budującymi organizmy żywe są atomy biogennych pierwiastków chemicznych (związki organiczne mogą ulegać przekształceniom, to znaczy z dostępnej puli atomów boga być budowane różne molekuły organiczne). W tym kontekście wzrost, rozwój, sukces rozrodczy i dostosowanie konsumenta są limitowane przez pulę atomów, dostępna w pokarmie, z której tworzone są tkanki tego konsumenta (na przykład przy pomocy symbiontów jelitowych, które mogą produkować niezębne konsumentowi związki organiczne, ale również są ograniczone przez pulę atomów dostępnych w pożywieniu). Porównano skład pierwiastkowy owadów ze składem drewna oraz policzono, ile lat larwa musiałaby konsumować drewno aby zbudować ciało dorosłego drewnojada. Korzystając z dostępnych danych na temat tempa konsumpcji larw jednego z badanych drewnojadów - zmorsznika czerwonego - obliczono czas, jaki larwa musiałaby spędzić ekstrahując potrzebne pierwiastki z drewna. Ten czas wyniósłby około 40 lat u samców i około 85 lat u samic, które są większe. W naturze larwa spędza w drewnie maksymalnie trzy do czterech lat. Wykazano, że stężenie ważnych fizjologicznie pierwiastków w ciałach chrząszczy jest od dziesiątek do tysięcy razy większe, niż w drewnie. Niedostatek tych pierwiastków w pokarmie ogranicza rozwój ksylofaga uniemożliwiając larwie zebranie w odpowiednim czasie pożądanej ilości budulca. Pierwiastkami, których niedobór ogranicza rozwój drewnojada w największym stopniu, są azot i fosfor. Trzecim najbardziej ograniczającym pierwiastkiem okazała się miedź. Ten metal jest niezbędnym składnikiem niektórych metaloprotein – niezbędnych enzymów, bierze udział w procesie neuroprzekaźnictwa oraz jest ważnym składnikiem systemu odpornościowego. Fakt, że w warunkach naturalnych niedobór miedzi może limitować rozwój organizmu uchodził dotąd uwadze ekologów. Badacze skupiają się raczej na ważnym problemie zanieczyszczenia środowiska przez nadmiar metali ciężkich, w tym Cu. W ten sposób zostało wykazane, że drewnojady nie mogą polegać na drewnie jako źródle materii do budowy własnych ciał. Muszą żywić się innym pokarmem. Pomimo niskiej strawności drewna, to pożywienie nie jest limitujące energetycznie i jest dostępne w ogromnym nadmiarze. W pewnym stopniu, ograniczenie rozwoju związane ze słabą jakością martwego drewna, jest kompensowane przez wydłużenie rozwoju larwalnego (możliwe dzięki ograniczeniu śmiertelności przez odpowiednie warunki we wnętrzu martwego drewna). Jednak głównym czynnikiem pozwalającym minimalizować ograniczenie rozwoju, jest działanie grzybów przerastających dekomponujące drewno. Te grzyby polepszają odżywczą jakość środowiska wewnątrz martwego drewna przez transport odżywczej materii ze źródeł zewnętrznych. Dzięki temu stosunek C:inne pierwiastki w martwym drewnie zmniejsza się znacznie, ale w różnym stopniu dla różnych pierwiastków, w ciągu pierwszych kilku lat dekompozycji drewna, znacząco zmniejszając rozbieżności stechiometryczne doświadczane przez drewnojady. Wobec tego, grzyby poprzez przebudowanie stechiometrii martwego drewna, tworzą niszę pokarmową dla drewnojadów, umożliwiając im rozwój i osiągnięcie dojrzałości. Ta właściwość grzybów może kształtować funkcjonowanie sieci troficznych i wpływać na podstawowe procesy zachodzące w ekosystemie, na przykład umożliwiając dekompozycję odżywczo skrajnie ubogiej materii roślinnej zalegającej na dnie lasu.
Keywords
Citation
Filipiak M, Weiner J (2014) How to Make a Beetle Out of Wood: Multi-Elemental Stoichiometry of Wood Decay, Xylophagy and Fungivory. PLoS ONE 9(12): e115104. doi:10.1371/journal.pone.0115104